龙源期刊网 http://www.qikan.com.cn

组蛋白修饰调控植物水杨酸信号转导的研究进展

作者：洪林 杨蕾 李勋兰

来源：《植物保护》2018年第06期

摘要 真核生物中组蛋白翻译后共价修饰直接影响染色质空间结构变化，调控相关基因表达，在植物胁迫应答过程中起重要作用。水杨酸（salicylic acid，SA）作为植物中关键信号分子，诱导多种病毒、真菌及细菌病害抗性。本文简要介绍了植物细胞对病原菌的感知、转导信号产生与防御系统激活机制，着重阐述了组蛋白甲基化、乙酰化、SUMO化修饰、组蛋白变体H2A.Z等如何参与调控水杨酸转导途径应答基因的转录表达。 关键词 组蛋白修饰； 病原菌； SA信号 中图分类号： S 432.2 文献标识码： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2018004

Abstract The gene expression in eukaryotic organisms is regulated by the change of spatial chromatin organization， which plays a very important role in the defense response of plant during the infection by plant pathogens. Salicylic acid acts as a key signal molecule，indirectly inducing systemic resistance against viral，fungal and bacterial attack. In this review，we simply introduced the mechanisms of pathogen perception，signal transduction and stimulation of plant defense response，and then focused on the posttranslational modifications of histone，histone variant and their functions in the expression of salicylic acidrelated genes.

Key words histone modification； plant pathogen； salicylic acid signal

高等植物自然生长过程中会受到细菌、真菌等植物病原体的侵染刺激，这种刺激会诱导以水杨酸（salicylic acid，SA）、茉莉酸乙烯（jasmonic acidethylene，JA/ET）信号途径为主的关键调控网络相关应答基因的活化，使植物能够抵御外部环境对其生长发育产生的不良影响。相对于动物体能通过特殊的内分泌腺产生激素，植物细胞亦能自主合成植物内源激素。SA是植物体内广泛存在的一种酚类物质，其作为诱导因子诱导植物对病毒、真菌及细菌病害产生抗性，对胁迫条件相关代谢过程起极其重要的调控作用。所有的植物活细胞均具备感知病原体侵染的潜能，最终建立始于局部病原体侵染信号的广谱系统性防御状态，即系统获得抗性（systemic acquired resistance，SAR）。在病原体侵染胁迫下，植物体迅速感知病害，通过一系列转录因子及级联信号，在细胞核内融合胁迫信号刺激，启动SA合成积累，调控SA应答

龙源期刊网 http://www.qikan.com.cn

基因转录过程。近年来，组蛋白修饰、DNA甲基化等表观遗传修饰参与调控植物胁迫应答方面的研究越来越深入，组蛋白翻译后修饰包含乙酰化、甲基化、磷酸化、泛素化、ADP核糖基化等多种方式，其中乙酰化、甲基化两种修饰模式研究得较多，组蛋白的修饰状态对于维持染色质结构和调控基因转录活性具有关键性作用。本文重点对植物组蛋白的主要修饰如何参与调控SA信号转导途径进行综述， 同时对该领域未来的重点研究方向进行讨论与展望。 1 植物天然防御应答 1.1 感知病原菌胁迫

基础抗性（又称非寄主抗性）是植物天然免疫性的一般表现形式，在宿主细胞内存在少量的模式识别受体（pattern recognition receptors，PRRs），PRRs特异性识别微生物-病原相关分子模式（microbial or pathogen associated molecular patterns，MAMPs/PAMPs），包括特定的蛋白、 脂多糖类或者细胞壁成分，激活MAMP/PAMP触发的植物免疫性

（MAMP/PAMPtriggered plant immunity，MTI/PTI）。病原菌为抑制或克服MTI/PTI，增强效应蛋白进入宿主细胞的能力，形成一种效应蛋白诱导的感病性（effectortriggered susceptibility，ETS）。植物特异的抗性R基因识别相应avr基因效应因子后，激活ETI（effectortriggered immunity），启动主要防御基因表达诱导相关抗性[1]，ETI通常在病原菌侵染部位引发超敏反应（hypersensitive response，HR），抑制侵染位点病原菌的生长，再由局部的PTI和ETI激发植物系统获得性抗性（SAR），提升植物远端组织乃至整株的防御能力[2-3]。

1.2 胁迫信号激发防御系统

致病信号通常在细胞表面或细胞质内被感知，信号传导至细胞核，继而引发相关基因转录。感知病菌侵染后，植物防御系统建立相关的早期事件涉及离子流、活性氧产生、磷酸化级联信号[4]。进而引起SA、JA、ET等植物激素浓度变化，细胞核感知识别转导途径次级信号，启动防御基因的转录表达[5]。

目前已鉴定出许多参与植物防御信号转导的重要因子[6]。病原菌侵染植物组织后，EDS1与PAD4、RPS4及病菌效应蛋白AvrRps4 形成独特的蛋白复合体，复合体穿梭于细胞质和细胞核之间，EDS1进一步与转录因子发生互作，调控SA应答基因进行转录表达[7-8]。病菌胁迫下，细胞核核质R蛋白SNC1（suppressor ofnpr1-1，constitutive1）与转录共抑制子TPR1（TOPLESS-related1）协同作用抑制DND1、DND2及其他负调节因子的表达[9]。NPR1 （non-expresser ofPR1）是SA介导的植物防御网络的关键调控因子，SA缺乏，NPR1在细胞质内形成均一型低聚合物；病原菌侵染刺激后，SA積累促进NPR1低聚合物转变为单聚体形态，单聚体NPR1与TGA转录因子作用，重新定位至细胞核，激活PR（pathogenesis-related）基因的表达[10]。此外，核质转运MOS1、MOS3、MOS6和 MOS7基因突变影响植物防御响应，MOS7-1等位基因突变抑制细胞核内EDS1、NPR1和SNC1合成表达[11]，MOS1基因调控核内循环与免疫响应等生理过程，MOS1和TCP蛋白具有直接的物理相互作用，并与R类

龙源期刊网 http://www.qikan.com.cn

基因SNC1启动子结合，调控其表达，进而调节免疫应答[12]。植物细胞内大分子迁移、核内调节蛋白重新定位引起防御应答基因转录水平的变化，在植物防御分子调控网络中起关键作用。

同样JA信号也是在细胞核内被感知，缺乏JA的活化形式JA-ILEJA时，JAZ蛋白在核内与NINJA结合，募集共抑制子TOPLESS，抑制MYC2等JA应答转录因子的活性。胁迫条件下，植物体内大量合成JA，并在JAR1的催化下形成JA-Ile，JA-Ile促进COI1-JAZ共受体结合SCFCOI1形成SCFCOI1E3泛素连接酶复合体，引起多泛素化修饰和泛素化蛋白酶体途径介导的JAZ抑制子降解。JAZ降解减弱对目标转录因子活性的抑制，促进JA途径下游应答基因PDF1.2a、THI2.1、VSP2 的表达[13]。以上核内生物学过程在SA、JA等信号感知和防御相关基因的基础转录具有调节作用，但核质转运和染色质修饰如何建立直接或间接作用联系仍不明确。

2 组蛋白修饰改变染色质构象调控转录

真核细胞中染色质的结构与动态高度依赖于核小体定位和染色质的空间结构。通常紧密的异染色质区的基因处于沉默状态，而位于松散的常染色质区基因则处于转录激活状态。染色质结构的持续、瞬时变化可以通过组蛋白翻译后修饰（posttranslational histone modifications，PTMs）、组蛋白变体置换和依赖于ATP的染色质重塑等不同机制完成。

组蛋白尾部从球状核小体核心突出，可发生乙酰化、甲基化、磷酸化、泛素化、苏素化、羰基化和糖基化等多种可逆的PTMs[14]，直接调节染色质结构或招募特定的效应子或组蛋白修饰识别蛋白，效应子或识别蛋白与组蛋白修饰的结合方式决定其复合体的调节功能[15]。通常组蛋白乙酰化与转录激活相关，去乙酰化与转录抑制相关。此外，组蛋白甲基化或泛素化也能激活或抑制转錄。拟南芥全基因组分析研究表明组蛋白H3K4和H3K36三甲基化和H2B 单泛素化（H2Bub）在表达基因区富集，而H3K27三甲基化与基因的表达抑制相关，H3K9二甲基化和H4K20单甲基化在组成型异染色质和转座子沉默区富集[16-17]。

模式植物拟南芥中已发现37种SET域蛋白，部分具有组蛋白甲基化转移酶活性[18]，还有4种LSD1-like蛋白和21种含JmiC结构域的蛋白具有组蛋白去甲基化酶活性[19]。组蛋白H2B单泛素化参与调控植物多种发育过程，与基因激活有关，它的沉积需要E2泛素连接酶UBC1 与UBC2，和E3单泛素连接酶HUB1与 HUB2[20]。此外，拟南芥中已发现超过40种基因编码假定的依赖于ATP的染色质重塑因子，基于ATP酶亚基至少可以分为五类： SWI/SNF、ISWI、NURD/Mi-2/CHD、INO80、SWR1，依赖于ATP的染色质重塑酶利用ATP水解的能量使组蛋白和DNA结合去稳定化，降解组蛋白八聚体，催化特异组蛋白变体和DNA链的结合，重塑染色质结构[21]。组蛋白修饰和依赖ATP的染色质重塑相关酶在植物胁迫应答过程中起极其重要的调控作用。

3 组蛋白修饰参与植物SA信号转导途径调控